Marlin Miller stammt aus Ohio und graduierte an der University of Akron. Es folgten Auftritte an der Tri-Citis Opera Binghampton (New York), bei der Central City Opera, bei der Utah Festival Opera, an der Ohio Light Opera wie auch der Lyric Opera Cleveland und am Brevard Music Centre. Als Mitglied des Opernstudios der Lyric Opera of Chicago war er an diesem Haus in der Uraufführung von William Bolcoms "A View from the Bridge", in "Carmen" und "Tristan und Isolde" (unter Semyon Bychkov) sowie in John Harbison´s "The Great Gatsby" zu hören.

2001 debütierte er in Aix-en-Provence in Luc Bondys Inszenierung von "The Turn of the Screw" unter Daniel Harding. Mit dieser Produktion gastierte er in weiterer Folge auch bei den Wiener Festwochen und beim Festival in Edinburgh. Mit Marc Minkowski verbindet ihn eine kontinuierliche Zusammenarbeit: So war er unter dessen Leitung in Göteborg in Lili Boulangers Kantate "Faust et Hélène", in Chicago in Haydns "Die Schöpfung" sowie in Lausanne in der Titelpartie von Offenbachs "Les Contes d'Hoffmann" zu hören.

Seit der Spielzeit 2001/02 zählt Marlin Miller zum Ensemble des Grazer Opernhauses. Hier war er bislang u.a. als Lenski ("Eugen Onegin"), Nemorino ("L'elisir d'amore"), Jupiter ("Semele"), Don Ottavio ("Don Giovanni"), Werther, Erster Fremder ("Der Vetter aus Dingsda"), Piquillo ("La Périchole"), Tom Rakewell ("The Rake's Progress"), Baron Kronthal ("Der Wildschütz"), Tamino ("Die Zauberflöte"), Ein Sänger ("Der Rosenkavalier") und Walter von der Vogelweide ("Tannhäuser") zu sehen.

Gastspiele führten den Sänger seit der Saison 2008/09 nach Oviedo, Amsterdam, an die Komische Oper Berlin und ans Teatro La Fenice in Venedig. Die Spielzeit 2009/10 hielt im September mit der Rolle des David in Wagners "Die Meistersinger von Nürnberg" an der Oper Graz einen schönen Erfolg bereit.